世界曾有一段發展至巔峰的「產業文明」，但經歷一場被稱為「火之七日」（火ソ七日間）的戰爭後，原有的文明毀於一旦。千年之後世界被一種由菌類構成，名叫「腐海」（腐海）的新生態體系所掩蓋。然而腐海只有變種的巨型昆蟲能夠適應，人類僅生活在剩餘的小面積土地，面對巨型昆蟲的威脅，並在會釋放瘴氣的腐海森林的包圍下積極求存。「風之谷」（風ソ谷）是一個靠海的小王國，因為有海風的庇護所以不會被腐海森林的孢子侵入得以保持原貌。風之谷的族長基爾（Жю）的女兒兼公主娜烏西卡（ЮヨЁロ）是一位善良慈悲、聰明勇敢的16歲少女。她擅於駕馭滑翔翼、通曉御風還具備和王蟲溝通的能力。娜烏西卡的智慧和愛心化解人類和王蟲之間的多次矛盾和對峙。
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某天早上娜烏西卡一如以往在腐海中探險，在發現王蟲脫下來的殼後就把王蟲的眼睛的殼給拆開來，她發現有人遭到一隻發怒的王蟲的攻擊，於是娜烏西卡用閃光彈與蟲迪平息王蟲的憤怒並且指引牠回到腐海的森林，事後她發現原來被王蟲所攻擊的人是教導自己劍術的老師猶巴（ще），並且跟狐松鼠迪多（ЪЬ）成為朋友。娜烏西卡告訴猶巴的有關她的父親基爾因為身受腐海的毒素的而侵害而重病的消息後回到風之谷，風之谷的人民都非常的很歡迎猶巴的來訪，當晚猶巴告訴基爾有關腐海的境況時，村中熟知古代傳說且年紀較大的老婦人祖奶奶（大дд）跟娜烏西卡敘述著有一位站在金色草原、身穿藍色異國衣裳的人將帶給世界一絲希望的古老傳說。深夜中有一架來自多魯美奇亞（Ьюфワヤ）帝國、載著從侵略的培吉特市（нЖЪ市）所挖掘出的、在過去「火之七日」戰爭中毀滅一切的生化武器「巨神兵」的運輸機被大批巨型昆蟲攻擊後不幸墜毀於風之谷後，於是風之谷被捲入這場爭奪「巨神兵」的戰爭漩渦。娜烏西卡在救援的過程中將一位來自培吉特市卻成為戰俘的少女拉絲黛兒（ьЗЪю）從多魯美奇亞的軍機的殘骸中給救出來，但是人被救出時已經傷重不治，拉絲黛兒在臨終前要求娜烏西卡將巨神兵給燒毀使她不得不答應這份遺願，隨後娜烏西卡將被困在殘骸中的牛虻給救出帶牠離開風之谷後再次遇見王蟲。
當風之谷的人民在一大早處理多魯美奇亞的運輸機從腐海中帶來的孢子所造成的災難與罹難者的後事時，多魯美奇亞帝國的公主庫夏娜（ヱЁцЮ）為了拿回「巨神兵」派出軍隊入侵風之谷，多魯美奇亞軍隊為了拿回巨神兵在庫夏娜的指揮下，藉以一架柯貝特戰艦及四架貨機迅速不花一兵一卒就佔領風之谷，娜烏西卡的父親基爾在混亂中被多魯美奇亞軍隊給殺害。娜烏西卡看見父親遇害後趕到盛怒之際跟多魯美奇亞軍隊開打，她在猶巴出面制止下為了人民的安全只好罷手，庫夏娜為了填補國內空缺帶走谷內物資。並且將復活工程交給自己的參謀克羅托瓦（ヱ①Ь③）然後把風之谷的四位村人作為戰俘送上軍機載到培吉特市。娜烏西卡為了保護好風之谷的村民們找到良好時機反擊於是自願跟隨庫夏娜。當晚猶巴從娜烏西卡的房間中意外發現娜烏西卡從腐海所收及的各種孢子所栽培的植物的花園，更是發現孢子在深層的井水和井沙的栽培之下，就算開花也不會產生瘴氣，娜烏西卡跟猶巴解釋在她長年的觀察中發現腐海之所以瘴氣瀰漫的原因是因為土地遭到汙染的關係，她發現這件事後原本想要找到能夠治病救人的方法，但是因為外敵入侵的緣故，只能關閉水源任由自己精心所種植的花園枯萎，娜烏西卡委屈的跟猶巴說她本來是不想要傷害別人，但是自己歷經的突發事件讓她感到很畏懼受到猶巴的安撫。
隔天娜烏西卡收下谷中裡的孩子採集的奇科堅果樹的果核後和村中的老人米特以及其他三位村民跟著庫夏娜前往培吉特市時，多魯美奇亞軍機在飛行途中遭受來自培吉特市的少年阿斯貝魯（ヤЗмю）所操作之戰機的突擊，在混亂當中四架多魯美奇亞軍機全數墜毀，唯獨柯貝特戰艦及風之谷的貨機沒被襲擊墜落，只有娜烏西卡及庫夏娜等人駕駛飛行砲艇逃出降落至腐海森林裡的湖旁，同時娜烏西卡安撫從水面上出現的王蟲群。水中的王蟲群受到娜烏西卡的真心後將來到腐海、並遭受大量昆蟲追擊的阿斯貝魯迷失在活腐海的消息告訴她，於是娜烏西卡告別庫夏娜和城等人前往腐海深處，之後為了幫助阿斯貝魯逃脫而一同墜落到腐海的地底處。在地底深處的娜烏西卡獲知阿斯貝魯其實是被她昨晚從多魯美奇亞的軍機的殘骸中所救出的罹難者拉絲黛兒的孿生哥哥，她發現腐海能淨化污染的秘密——雖然過程中腐海會產生劇毒瘴氣，但被淨化後的腐海地底有著乾淨的空氣和水源，而巨大的王蟲則是守護腐海的生物。回到地面後，娜烏西卡與阿斯貝魯意外得知培吉特市的倖存者們已經捨棄被腐海所吞噬的培吉特市，打算拿王蟲的幼蟲來誘使王蟲群攻擊待在風之谷的多魯美奇亞軍隊並搶回「巨神兵」。娜烏西卡為了風之谷的人民的安危而被關押在培吉特市的飛行貨船中，她在阿斯貝魯的母親（（ヤЗмюソ母））和其餘市民的幫助下逃出遭到駕駛柯貝特戰艦的多魯美奇亞軍的攻擊的飛行貨船離開，再次與猶巴和米特(風之谷的村人)再次重逢並且拯救培吉特市的人民。
事後娜烏西卡得知風之谷的人民因為多魯美奇亞軍隊復活巨神兵的緣故無法擊使處理腐海的孢子殘留在水庫周圍森林中的樹木上，造成樹木被腐海的孢子給侵蝕所以只能燒毀森林來保護山谷，造成山谷的人民大為惱怒跟多魯美奇亞軍隊產生對峙，不得不待在接近酸湖的沙漠中的一艘飛船的殘骸中跟多魯美奇亞軍隊產生暴動的情況，於是娜烏西卡趕忙回去拯救風之谷的人民，並且冒險從培吉特市的人的上解救王蟲的幼蟲，另一方面庫夏娜為了抵抗發動攻擊的王蟲群啟動巨神兵的時機過於倉促，導致巨神兵在尚未復元完成的狀態下移動時身軀便開始出現潰爛情況。向王蟲大群發射幾發光束後肉體便完全碎裂瓦解。在眾人絕望之際時娜烏西卡帶著王蟲的幼蟲站在王蟲群的面前，娜烏西卡為了守護風之谷的人民犧牲自己來制止憤怒衝來的王蟲群。冷靜下來的王蟲群被娜烏西卡為了拯救人類所打動，於是利用牠們的特殊療傷能力救活娜烏西卡。娜烏西卡在朝陽中身著沾有王蟲藍色血液的衣裳站立於王蟲群的觸鬚上舞動著，印證風之谷的古老傳說--「一位身穿藍色異國衣裳的人將降臨在金色的草原，引導人們與世界且帶來希望」。風之谷的人民看見被王蟲群所救然後被溫柔的放回陸地的娜烏西卡都上前擁抱她，而風再次回到風之谷中，娜烏西卡在王蟲群回到腐海後促進多魯美奇亞帝國、風之谷和培吉特市的和解，庫夏娜在事後深受觸動與娜烏西卡和解後帶領軍隊離開風之谷，最後風之谷的人民接納培吉特市的人民並且照著娜烏西卡栽培腐海的各種孢子種植植物的方式用深井水灌溉重新栽培的植物，娜烏西卡也送走踏上旅途的阿斯貝魯和猶巴繼續守護著腐海和腐海的昆蟲。在腐海的深處在青色的樹木中娜烏西卡的頭盔在旁邊溢出的奇科堅果樹的樹芽正在發芽。
